Детско-юношеская Академия «Зенита» была основана летом 1968 года — такое решение руководители городского спорта приняли примерно через полгода после провального для главной команды Ленинграда сезона-1967. Школа, названная «Сменой», была организована Дмитрием Николаевичем Бесовым на базе отделения футбола Центральной ДЮСШ гороно. Бесов и стал ее первым директором. Приложив немало усилий для становления первого ленинградского футбольного образовательного учреждения, Бесов и в дальнейшем на протяжении более 37 лет работал на благо ленинградского и петербургского футбола.

Усилий в первые годы приходилось прикладывать немало. Тренерами в школе стали недавние игроки, не имевшие опыта подобной работы. Спортивной базы — собственного поля, душевых, просмотровых залов — у новообразованной «Смены» не было. В таких условиях, перебираясь с одного школьного поля на другое, лишь изредка приезжая на запасные поля крупнейших ленинградских стадионов, школа просуществовала почти семь лет. Как рассказывают тренеры тех лет, помог выжить школе именно дружный тренерский коллектив, мечтавший выращивать в Ленинграде лучших футболистов страны и мира.

В 1975 году у «Смены» наконец-то появилась своя база. Большой спортивный комплекс с собственным стадионом — подобных условий не было даже у некоторых лучших команд Советского Союза. Постепенно обновляя тренерский состав, «Смена» воспитывала по-настоящему классных игроков как для «Зенита», так и для национальной сборной страны — так, в 1980 году в составе «Зенита» бронзовые медали национального чемпионата получили шесть сменовцев, а через четыре года золото чемпионата СССР выиграли сразу десять воспитанников школы. В 1987 году воспитанник «Смены» Юрий Окрошидзе стал победителем юношеского чемпионата мира, а в 1994 году сменовец Олег Саленко стал лучшим бомбардиром взрослого чемпионата планеты. Для того чтобы внимательно рассмотреть каждый из завоеванных юношескими командами трофеев, потребуются почти сутки.

В 2006 году директором школы был назначен один из ведущих тренеров «Смены» Василий Александрович Костровский, а в 2007 году началась полная реконструкция СДЮШОР «Смена»: появился новый манеж, затем началось строительство стадиона в английском стиле на 2,5 тысячи зрителей, а потом — реконструкция старых корпусов. 1 июля 2009 года школа официально вошла в структуру ФК «Зенит», став основой зенитовской Академии.